Le congrégationalisme historique affirme le Saint-Esprit comme la troisième personne de la Trinité, distingué du Père et du Fils, mais coégal et coéternel. La Déclaration de Savoy (Chapitre II) affirme que le Saint-Esprit procède du Père et du Fils. Dans la piété puritaine, l'Esprit Saint est le pouvoir vivifiant qui convainc de péché, applique la rédemption du Christ à l'âme, scelle le croyant jusqu'au jour de la rédemption et donne aux croyants le témoignage intérieur qu'ils sont enfants de Dieu.

La théologie contemporaine de l'UCC maintient cette affirmation tout en encourageant une expérience ouverte du Saint-Esprit. Le mouvement de l'UCC a inclus et continue d'inclure à la fois des charismatiques pentecôtistes et des approches plus contemplatives. La Confession de foi parle du Saint-Esprit comme « Dieu présent avec nous pour nous guider, nous réconforter et nous fortifier », reconnaissant l'expérience transformatrice de l'Esprit dans la vie actuelle. L'accent sur la liberté prophétique dans le congrégationalisme — le droit de chaque congrégation de « crier contre le ciel » — reflète une confiance historique en la guidance de l'Esprit.