L'Église Internationale du Christ affirme que le Saint-Esprit est la troisième personne de la Trinité, entièrement divin. Le Saint-Esprit œuvre dans le cœur des humains, les convainquant de péché, de justice et de jugement. À la conversion et au baptême, chaque croyant reçoit le don du Saint-Esprit, qui habite le croyant, le guide spirituellement, et le dote de la puissance spirituelle.

L'indwelling du Saint-Esprit dans chaque croyant baptisé est une doctrine clé de l'Église du Christ. Chaque membre de l'Église a reçu le Saint-Esprit par la conversion et le baptême. Le Saint-Esprit transforme le croyant en le rendant semblable au Christ et en le donnant la capacité d'obéir aux commandements de Dieu.

L'Église du Christ affirme que les dons miraculeux du Saint-Esprit — la guérison miraculeuse, parler en langues, prophétie au sens de révélation nouvelle — ont cessé à la fin de l'âge apostolique. Ces dons avaient un rôle particulier d'authentifier le message apostolique, mais quand ce rôle s'est complété, les dons ont cessé. Le Saint-Esprit travaille aujourd'hui par l'illumination de l'Écriture, la conviction personnelle, la transformation morale, et la guidance spirituelle.